Бывшая высокопоставленная сотрудница ЦРУ, МакОлифф обладает обширным опытом работы в самых актуальных вопросах разведки и внешней политики страны. Она возглавляла программы разведывательного сообщества по анализу и противодействию оружию массового уничтожения и передовым обычным вооружениям противника, отслеживанию новых технологий, имеющих значение для вооружений и национальной безопасности, а также борьбе с терроризмом.
В качестве председателя Национального разведывательного совета — стратегического аналитического подразделения разведывательного сообщества — директора ежедневного президентского брифинга и директора аналитического подразделения ЦРУ по Ближнему Востоку она руководила анализом всего спектра внешнеполитических вызовов США, включая Китай как геостратегического конкурента США, роль Ирана в конфликтах на Ближнем Востоке и арсеналы оружия Китая и России.
В числе руководящих должностей МакОлифф в ЦРУ — помощник директора ЦРУ по вопросам вооружений и противодействия распространению оружия, заместитель помощника директора по борьбе с терроризмом и директор Управления анализа Ближнего Востока и Северной Африки. Она создала, а затем и возглавила подразделение ЦРУ, занимающееся оценкой эффективности программ агентства.